Когда в 2008 году исследователь
Даниэль Кронауэр отправился на Окинаву в Японии за дикими экземплярами клональных муравьёв-рейдеров (вид Ooceraea biroi). В первой собранной им колонии он заметил двух
муравьёв со странной внешностью. Они были маленькими, как рабочие, но у них также были маленькие зачатки крыльев, что поразительно, потому что обычно крылья развиваются только у муравьиных королев. Что делает это ещё более странным, так это то, что у клональных муравьёв-рейдеров нет даже маток.
Муравьи вида Ooceraea biroi размножаются бесполым путём, поэтому все муравьи в колонии являются почти идеальными генетическими клонами.
Кронауэр был заинтригован миниатюрными королевами, потому что они казались такими непохожими на других муравьёв-рейдеров, хотя он считал их одним и тем же видом. Но ответов на вопросы не последовало, поэтому он взял несколько экземпляров, сделал фотографии для записей, а затем продолжил свою работу.
Несколько лет спустя Кронауэр организовал лабораторию в Рокфеллеровском университете и создал колонию муравьёв-рейдеров для изучения. На тот момент докторант Бак Трайбл нашёл в этой колонии ещё несколько странных миниатюрных королев и решил дать им характеристику.
Трайбл обнаружил, что крылья были не единственной необычной характеристикой муравьёв. "Странные" муравьи также демонстрировали различное социальное поведение и откладывали в два раза больше яиц. Используя генетические инструменты, он проследил все эти изменения до участка ДНК длиной в 2,25 миллиона пар оснований. У обычных муравьёв ДНК на каждой из двух копий 13-й хромосомы была разной. А у муравьёв-королев эти копии были идентичными.
Фото: quantamagazine.org
Трайбл, Кронауэр и их коллеги утверждают, что все характеристики странных муравьёв - крылья, социальное поведение и репродуктивные черты - были вызваны тем, что генетики называют супергеном, совокупностью генов, которые наследуются как единое целое и очень устойчивы к разрушению.
В какой-то момент своей эволюции муравьи приобрели вторую копию этого супергена, и это хромосомное изменение изменило их тело и поведение. Полученные данные позволили предположить новый механизм того, как сложные комбинации частей тела и поведения могут иногда проявляться одновременно в ходе эволюции: посредством мутации, которая дублирует суперген, включая целые наборы признаков, подобно цепочкам огней, управляемым при помощи выключателя.
Исследователи муравьёв в восторге от этой работы, и не только потому, что она поможет разгадать многолетнюю загадку о том, как у насекомых развивается, по крайней мере, одна форма социального паразитизма. Открытие супергенов может также помочь определить особенности генетической архитектуры муравьёв, которые заставляют их колонии развиваться как иерархические касты маток и рабочих.
В более широком смысле, новое исследование также предлагает понимание фундаментального эволюционного вопроса о том, насколько разными могут быть особи одного вида.
«Самое интересное в этом исследовании - это то, сколько направлений оно открывает», - говорит Джессика Перселл, генетик-эволюционист из Калифорнийского университета в Риверсайде, изучающая геномы муравьёв.
Парадокс паразитизма
Муравьи привлекают внимание таких исследователей, как Кронауэр и Трайбл, потому что у большинства видов социальная структура тесно связана с их биологией. В типичном гнезде одна крупная репродуктивная матка возглавляет легионы более мелких непродуктивных рабочих самок, которые являются её дочерями. Рабочие
строят гнездо, собирают пищу, отпугивают захватчиков и заботятся о детёнышах колонии, позволяя королеве просто откладывать яйца.
Фото: quantamagazine.org
Однако некоторые виды муравьёв отходят от этого плана, занимаясь формами социального паразитизма, то есть они используют социальную структуру другого вида муравьёв. Муравьи-рабовладельцы, например, крадут личинок из других гнёзд, чтобы они становились рабочими, служащими королеве.
Много десятилетий назад исследователи заметили, что некоторые виды муравьёв используют более тайный вид паразитизма. Паразиты теряют свою принадлежность к рабочей касте. Чтобы выжить, их маленькие королевы проникают в колонии других видов муравьёв и откладывают там яйца. Затем эксплуатируемые рабочие-хозяева делают за них всё, от заботы об их потомстве до защиты и кормления. Такое родство между видами называется облигатным паразитизмом, так как паразиты не могут выжить сами по себе.
Эти безработные социальные паразиты, иногда называемые инквилинами (лат. inquilinus пришелец, жилец), имеют характерный внешний вид, по которому человек может легко отличить их от хозяев. Тем не менее, схема паразитирования работает, потому что они научились маскироваться при помощи запаха.
Геномный анализ показал, что виды муравьёв инквилинов независимо эволюционировали десятки раз, и почти все они паразитируют на близкородственных видах. Для биологов-эволюционистов это было загадкой: как новый вид облигатных социальных паразитов мог развиться из хозяина своего вида? Если бы их предки жили вместе в одном гнезде, они бы скрещивались.
В течение многих лет исследователи предполагали, что первым шагом была репродуктивная изоляция: что ранние предки инквилинов были нормальными муравьями, которые были репродуктивно изолированы от своих сородичей достаточно долго, чтобы генетически отделиться от них и стать новым видом. Они могли жить сами по себе, но некоторые из них, в конце концов, открыли для себя преимущества жизни в гнёздах своих предков. Их зависимость от хозяев постепенно увеличивалась, и они эволюционировали от состояния факультативного паразитизма до облигатного паразитизма.
Фото: quantamagazine.org
Новые открытия Трайбла и Кронауэра переворачивают предыдущие предположения с ног на голову. Их альтернативный сценарий был сосредоточен на паре несовпадающих супергенов у клональных муравьёв-рейдеров. Когда-то в истории один из этих муравьёв испытал мутацию, в результате которой суперген на одной хромосоме был заменён копией супергена на другой хромосоме. Получившийся в результате муравей-мутант с двумя копиями «паразитической» версии супергена мог внезапно превратиться в миниатюрную королеву, очень похожую на инквилина.
Работа показала, что одной мутации в супергене было достаточно, чтобы вызвать полный набор изменений, наблюдаемых у облигатных паразитов, даже до того, как муравьи разделились путём видообразования. Тот факт, что одна мутация может изменить все эти черты за один шаг, «действительно меняет наше представление об эволюции этих странных социальных паразитов», - говорит Кронауэр.
Сила супергенов
Мало что известно об эволюционной истории супергена на хромосоме 13, который придаёт фенотип социального паразита. Однако маловероятно, что он развился у клональных видов, таких как муравьи-рейдеры. «Клональные муравьи были бы последним видом, у которого можно было бы искать супергены», - говорит Мишель Шапюиза, изучающий супергены муравьёв в Лозаннском университете в Швейцарии.
Причина в том, что все муравьи клонального вида генетически идентичны: помимо случайных мутаций, их геномы передаются без изменений от родителя к потомку. Однако нечто более сложное происходит с видами, размножающимися половым путём.
Фото: quantamagazine.org
В клетках, производящих яйцеклетки и сперматозоиды, материнские и отцовские копии хромосом выстраиваются в линию и меняют местами соответствующие сегменты ДНК. Этот процесс «рекомбинации» позволяет случайным образом перетасовывать наборы унаследованных признаков; без него гены были бы навсегда заперты в материнской или отцовской линии.
Из-за рекомбинации гены, отвечающие за различные виды паразитического поведения, могли быть случайным образом собраны вместе на 13-й хромосоме.
В таком случае естественный отбор сильно благоприятствовал бы объединению тех аллелей, которые хорошо работали вместе.
Рекомбинация могла в конечном итоге снова разделить эти гены, но вмешалась роковая генетическая случайность. Иногда, когда хромосомы восстанавливаются после повреждения, часть ДНК повторно встраивается в перевернутой ориентации. Поскольку инвертированная ДНК не может выровняться со своим хромосомным аналогом, она не может рекомбинировать, поэтому любые гены в ДНК навсегда связаны вместе как новая наследуемая единица - суперген.
Именно это может быть тем, что произошло на хромосоме 13: инверсия в этом участке ДНК из 2,25 миллионов пар оснований могла связать воедино черты социального паразитизма как супергена, который затем сохранился в результате естественного отбора. Перселл отметила, что многие исследования связаны с другими путями, благодаря которым мог появиться такой суперген.
Шапюиза считает вполне вероятным, что суперген всех наблюдаемых паразитических признаков развился в течение длительного времени у полового предка клональных муравьёв-рейдеров. Паразитизм проявился бы у муравьёв, несущих две копии супергена, а муравьи с одной копией или без неё были бы их хозяевами.
Когда муравьи-рейдеры стали клональными и гетерозиготными, имея только одну копию супергена, паразитическое поведение исчезло, но суперген остался. А когда в результате мутации появились новые гомозиготные клоны-рейдеры, дремлющие супергенные признаки реактивировались, и в одночасье появились миниатюрные «мутанты-королевы».
Хромосомная перестройка и эволюция
Этот муравьиный суперген далеко не единичный пример; во всяком случае, он может проиллюстрировать более общий и всё ещё недооцененный способ развития многих сложных черт.
«Появляется всё больше и больше исследований, которые показывают нам, что перестройки генома могут иметь фундаментальное влияние на поведение и социальную организацию видов», - говорит Кристиан Рабелинг, энтомолог из Университета Хоэнхайма в Штутгарте в Германии, изучающий эволюцию социального паразитизма у муравьёв.
Например, у рода муравьёв под названием Formica, представители которого размножались половым путём 30 миллионов лет назад, есть как минимум четыре линии, в которых общий суперген определяет, будет ли в их колонии одна матка или несколько. По словам Перселл, у других групп муравьёв есть супергены, которые они развили независимо, контролируя наборы поведенческих и морфологических признаков, важных для их образа жизни.
Все эти супергены могут быть тем, что Трайбл и другие исследователи теперь называют «социальными хромосомами». Подобно тому, как половые хромосомы X и Y у людей определяют пол, супергены у муравьёв определяют социальную организацию колоний.
И супергены, и половые хромосомы объединяют гены, которые затем всегда наследуются вместе и в совокупности придают наборы признаков. Точно так же, как некоторые связанные с полом признаки выгодны для самцов или самок, но не для обоих, паразитические супергены могут быть выгодны для гомозиготных инквилинов, но не для гетерозиготных хозяев.
Какие именно гены и контрольные элементы объединены в супергене клональных муравьёв-рейдеров, до сих пор неизвестно. Но анализ этого и других супергенов у разных видов муравьёв может пролить свет на эволюцию и развитие каст в муравьиных колониях.
Такие черты личинки муравья, как поведение, размер тела, развитие крыльев и яичников, а также способность откладывать яйца, настолько сильно связаны между собой, что исследователи обнаружили, что экспериментальное изменение одной черты обычно приводит к изменению и других.
Трайбл и Кронауэр считают, что, узнав, как суперген паразитизма изменил корреляцию между размером тела и другими чертами, связанными с маткой, исследователи смогут раскрыть генетические механизмы нормального кастового развития.
Видообразование, эволюция и паразитизм
Работа Трайбла и Кронауэра также поднимает другие вопросы об эволюции и развитии, в том числе о том, как супергенная мутация связана с видообразованием. У муравьёв Formica колонии с одной и несколькими матками, по-видимому, не разделяются на независимые линии. Обе формы супергена поддерживаются как «полиморфизм» внутри одного вида.
Для Шапюизы вопрос заключается в том, являются ли «мутанты- королевы» родом инквилинов, ведущим себя как паразит внутри клонального вида муравьёв-рейдеров. Или может эти муравьи собираются стать отдельным видом?
Фото: quantamagazine.org
Как именно событие видообразования могло произойти после возникновения паразитического фенотипа, остаётся загадкой, но такого рода супергенные мутации обеспечивают рабочий механизм быстрого видообразования через социальный паразитизм. Однако исследователи предупреждают, что все эти вопросы и предположения осложняются неопределённостью понятия о том, что такое вид в клональном организме, подобном этим муравьям.
Чтобы продемонстрировать, что супергенная мутация на самом деле является механизмом эволюции социальных видов паразитов, Рабелинг предполагает, что будет важно увидеть, присутствуют ли инверсии на хромосомах, которые являются структурными признаками супергенов, во многих парах паразит-хозяин. Есть ли у десятков других видов муравьёв- инквилинов подобные супергенные мутации?
Рабелинг считает, что могут быть и другие механизмы, такие как скрещивание, которые также могут создать суперген с таким набором признаков. «Я предполагаю, что существует не один механизм развития социального паразитизма, вероятно, существует много разных механизмов», - говорит он. «И чем больше эмпирических систем мы изучим, тем больше механизмов происхождения социального паразитизма мы, вероятно, обнаружим».